S-a născut pe 6 noiembrie 1970, în Austin, Texas. A fost crescut de mama sa, care s-a recăsătorit și astfel s-au mutat în Princeton Junction. Aici Hawke urmează cursurile școlii de actorie Princeton's McCarter Theatre, iar la vârsta de 14 ani debutează în filmul Explorers (1985). A urmat mai apoi cursurile universității Carnegie Mellon. A jucat încă din timpul facultății în Peter Weir's Dead Poets Society, în "Dad", "White Fang" (1991), "Waterland" (1992). Până în 1994 filmele în care joacă nu sunt apreciate de public. În același an este văzut împreuna cu Julia Roberts (pe atunci măritată) și ajunge astfel titlu pentru ziarele de scandal. Pe marile ecrane, are parte de un rol important pentru cariera sa în "Reality Bites". În același an, actorul publică prima sa carte "The Hottest State", carte despre care se crede a fi fost inspirată din realitate, după relația sa cu cântăreața Lisa Loeb. În 1995 joacă în filmul "Before Sunrise". Doi ani mai târziu se întoarce la genul S.F. cu filmul "Gattaca" (1997). Deși filmul nu a avut succes, Hawke a avut ceva de câștigat din acesta: partenera sa, Uma Thurman, cu care se și căsătorește în 1998, împreună având o fiica. În același an joaca alături de Gwyneth Paltrow în "Great Expectations". Urmează filme precum: "Snow Falling on Cedars", "Joe the King". În afara filmelor și-a continuat cariera și în cadrul teatrului, fiind directorul artistic al Malaparte, o companie de teatru din New York. A lucrat și ca regizor pentru videoclipul Lisei Loeb "Stay" (1994). Cel mai mare succes îl are odată cu adaptarea lui Michael Almereyda pentru "Hamlet". Joacă apoi alături de Denzel Washington în "Training Day", de Robert Leonard și soția sa în "Tape" și mai apoi în "Waking Life" și "Before Sunrise". În 2001 este regizor pentru filmul "Chelsea Walls". Un an mai târziu joacă alături de Frank Whaley în "The Jimmy Show". De asemenea apare în serialul "Alias". În 2003 se desparte de Uma Thurman. Anul 2004 îl regăsește într-un rol alături de Angelina Jolie în "Taking Lives", iar mai apoi urmează continuarea filmului cu Julie Delpy în "Before Sunset", film care îi poartă amprentele în cadrul scenografiei. A fost nominalizat la Oscar pentru rolul din "Training Day", însă nu a câștigat nici un premiu.